Queste opere sono entrate a far parte delle collezioni dell’Accademia nei modi più disparati: si conservano infatti tele donate o legate in eredità da accademici o collezionisti privati; altre consegnate, secondo le prescrizioni dei più antichi statuti, come “dono d’ingresso” dagli artisti accademici al momento della nomina o dal Principe al momento di decadere dalla carica; altre ancora furono acquisite perché giudicate meritevoli ai concorsi per i giovani banditi dall'Accademia o acquistate a fini didattici.
In questa sezione si presentano, ad esclusione dei ritratti, tutte le opere in pittura oggi conservate in Palazzo Carpegna, attuale sede dell'Accademia. E’ una collezione di circa seicento dipinti esposta in parte nella Galleria, in parte nelle sale che ospitano gli uffici di Segreteria, nella Sala conferenze, nella Biblioteca Sarti e nell’Archivio Storico. Il resto della collezione è conservato nei depositi.